一見、平凡な中学生だが、実はものすごいサバイバル能力を持つ内藤内人（城桧吏）は、超巨大企業の御曹司で学校始まって以来の天才と言われる竜王創也（酒井大地）と、“砦”と呼ぶ廃ビルの一室で出会う。創也は「世界最高のゲームクリエイターになり、究極のゲームを作る」という夢を持ち、砦で日々ゲームを作っていた。
ある日、伝説のゲームクリエイター集団「栗井栄太」が、謎を解いた者だけがプレイできる新作ゲームを発表。同級生の美晴（豊嶋花）や映画研究部の仲間たちと共に様々な困難を乗り越え、謎を解いていく内人と創也の前に、ついに「栗井栄太」が現れる――。
城さん演じる内藤内人と酒井さん演じる竜王創也の対照的なタイプの2人が、“究極のゲーム”を作るため、都会の様々な場所を舞台に推理と冒険を繰り広げていく本作。創也に想いを寄せる同級生・堀越美晴役の豊嶋花、創也のボディーガード・二階堂卓也役の中川さん、天才ゲームクリエイター集団として、市原さん、本田さん、森崎さん、玉井さんが出演。本編配信後には、玉井さん演じるジュリアス・ワーナーが案内人を務める「ジュリアスTV」、そして本作のメイキング映像も配信される。
総監督は、映画版で監督を務める河合勇人。監督は吉川祐太と佐々木敦規。脚本は、映画版でも脚本を担当した徳尾浩司と共に、山下すばるも担当する。
放送決定にはやみねさんは「楽しいクラスメイトや先生とのやりとり、校内行事――。ドラマを見ながら、ぼくは自分の中学時代を懐かしく思い出しました」とコメントしている。
ABEMAオリジナルシリーズ新作ドラマ「都会のトム＆ソーヤ ぼくらの砦」は7月16日より毎週金曜日22時～ABEMAにて配信（全8話）。
